Personne n'aurait pu prédire l'apocalypse, mais les dragons sont arrivés et ont détruit le monde tel que nous le connaissions.
Pour se protéger de ces terribles créatures, Noah et son père doivent se réfugier dans l'ancien métro de New York/Dragon City, où ils tentent de s'adapter à cette nouvelle et dure réalité. L'hiver est leur seul moment de répit car, pendant que les monstres hibernent, les humains peuvent retourner à l'air libre sans crainte. Mais cette année, l'ennemi se réveille plus tôt que prévu et Noah se retrouve bloqué à la surface, sans possibilité de rejoindre les siens.
Une rencontre fortuite avec une jeune dragonne va toutefois l'amener à remettre en question tout ce qu'il sait de ces créatures... et de l'humanité.